Influenciado por seus pais, ele começaria a cursar jornalismo na Universidade do Arizona, mas logo abandonaria, e, em 1970, após se mudar para Chicago, começaria a vender piadas para sobreviver. Embora essa última frase soe meio estranha, ele era uma espécie de redator, que criava tiradas cômicas para shows de stand up, muitas delas sendo usadas por medalhões como Rodney Dangerfield e Joan Rivers. Suas piadas acabariam chamando a atenção não só dos comediantes, mas da empresa de publicidade Needham, Harper & Steers, que decidiria contratá-lo para redigir anúncios que seriam publicados em revistas. Durante uma viagem a trabalho até a cidade de Nova Iorque, Hughes iria até o escritório da famosa revista de humor National Lampoon, conhecendo pessoalmente seu editor, P.J. O'Rourke, para quem ofereceria alguns de seus textos cômicos. Hughes acabaria sendo contratado pela revista, que, durante a década de 1970, publicaria mais de uma centena de textos seus - O'Rourke, em uma entrevista, chegaria a dizer que "Hughes escrevia tão bem e tão rápido que era difícil para uma revista mensal acompanhá-lo".
Dois dos mais famosos textos de Hughes para a National Lampoon seriam Vacation '58, inspirado em uma viagem de férias com sua família que não deu muito certo, e que acabaria servindo de base para o roteiro do filme Férias Frustradas, e My Penis e My Vagina, publicados nas edições de Primeiro de Abril, e que já deixavam claro o extremo tato que Hughes tinha para escrever histórias estreladas por adolescentes que narrassem as dificuldades de suas vidas. Enquanto trabalhava para a revista, ele também escreveria os roteiros de quatro episódios da série de TV Delta House, que contava o dia a dia de quatro amigos que viviam em uma fraternidade de uma universidade norte-americana, e iriam ao ar em 1979.
Em 1978, seria lançado o primeiro filme inspirado nos textos da National Lampoon, Clube dos Cafajestes, escrito por três redatores da revista, Harold Ramis, Douglas Kenney e Chris Miller, dirigido por John Landis e estrelado por John Belushi. Lançado pela Universal, o filme seria um grande sucesso, e a revista seria procurada pela ABC Motion Pictures, estúdio de cinema ligado ao canal de TV de mesmo nome, que queria também produzir um filme de comédia inspirado em seus artigos. Sabendo da paixão de Hughes pelo cinema, O'Rourke pediria para que ele escrevesse o roteiro do que viria a se tornar A Reunião dos Alunos Loucos, dirigido por Michael Miller e lançado em outubro de 1982, o primeiro filme a trazer o nome de Hughes nos créditos. O filme, entretanto, seria um fracasso de crítica e público, e até faria com que O'Rourke chegasse a reconsiderar a ideia de permitir que filmes baseados nos artigos da revista fossem produzidos.
Durante as filmagens, Hughes conheceria Aaron Spelling, um dos maiores produtores de séries para a TV dos Estados Unidos, que gostaria de seu estilo e o convidaria para produzir uma série. Hughes criaria At Ease, que contava as desventuras de dois militares (Jimmie Walker e David Naughton) que tentavam enganar seus superiores e lucrar com o serviço militar, se envolvendo em várias atividades escusas dentro do quartel. At Ease não faria sucesso, sendo cancelada após 14 episódios - o último deles sendo, na verdade, o piloto oferecido para a ABC, o único com roteiro de Hughes - exibidos entre 4 de março e 10 de junho de 1983.
Hughes, entretanto, não seria manchado por esses dois fracassos: em 1979, quando Vacation '58 foi publicada, a Warner Bros. havia procurado a revista e comprado os direitos de adaptação da história; enquanto A Reunião dos Alunos Loucos estava sendo produzida, eles entrariam em contato para exercer esse direito. Como Hughes havia escrito a história, receberia a incumbência de escrever o roteiro do filme, no qual Clark Griswold (Chevy Chase), sua esposa Ellen (Beverly D'Angelo) e seus dois filhos, Rusty (Anthony Michael Hall) e Audrey (Dana Barron), cruzam o país para tentar visitar o parque de diversões Walley World, vivendo várias situações inusitadas no caminho. Dirigido por Harold Ramis, da equipe da National Lampoon, Férias Frustradas estrearia em julho de 1983, e também seria um gigantesco sucesso de público e de crítica - com orçamento de 15 milhões de dólares, renderia mais de 60 apenas nos Estados Unidos.
Além disso, em 1980, Lauren Shuler, editora e produtora dos estúdios Fox, havia se interessado por um dos textos de Hughes na National Lampoon, e decidiria manter contato com ele, para o caso de algum dia ele ter um bom roteiro para oferecer a ela. Durante uma conversa informal, ele a contaria sobre um dia no qual teve de cuidar de seus dois filhos pequenos enquanto sua esposa estava fora, e várias situações cômicas aconteceram. Shuler adorou a história, e perguntou o que ele achava de transformá-la em filme. Hughes concordaria, escreveria o roteiro em Chicago, e viajaria até Los Angeles para acertar os detalhes com Shuler. Após as conversas preliminares, entretanto, a Fox optaria por transformar o roteiro não em um filme para o cinema, e sim em um filme para a TV, e, alegando ser impossível Hughes trabalhar no projeto morando em Chicago, o demitiria e contrataria uma equipe para reescrever seu roteiro. Shuler, porém, gostava muito mais da versão de Hughes do que da versão final da equipe da Fox, e, junto com Spelling, que seria produtor executivo do filme, convenceria a Fox a fazer o filme para o cinema e a usar o roteiro original de Hughes. Ela chegaria a mandar o roteiro para Michael Keaton, cuja agente na época era uma das melhores amigas de Shuler; Keaton adorou a história e embarcou no projeto imediatamente, fazendo ainda mais pressão sobre os executivos da Fox. Assim surgiria Dona de Casa por Acaso, lançado em agosto de 1983, no qual um engenheiro desempregado (Keaton) tem de passar seus dias em casa, cuidando de seus três filhos pequenos, enquanto sua esposa (Teri Garr) trabalha como executiva em uma grande empresa de propaganda. Dirigido por Stan Dragoti, o filme seria mais um gigantesco sucesso de público, mesmo com parte da crítica torcendo o nariz.
Ter emplacado dois grandes sucessos de público no mesmo ano faria com que Hughes chamasse a atenção da Universal, que, antes do final de 1983, o procuraria para assinar um contrato prevendo a realização de três filmes, nos quais ele poderia atuar tanto como roteirista quanto como diretor. Felizmente, esse contrato seria assinado antes da estreia do terceiro filme escrito por Hughes de 1983, Piratas das Ilhas Selvagens, co-escrito por ele e por David Odell, totalmente produzido e filmado na Nova Zelândia, dirigido por Ferdinand Fairfax e estrelado por Tommy Lee Jones, e que foi um gigantesco e retumbante fracasso de público e crítica - embora hoje tenha um certo status de cult. Hughes na verdade seria contratado pela Paramount para reescrever o roteiro de Odell, considerado fraco, mas não conseguiria fazer muito para salvar o filme - que foi considerado tão ruim a ponto de dar origem à crença de que nenhum filme de piratas tem boa bilheteria, dissipada apenas após a estreia de Piratas do Caribe.
O primeiro dos três filmes que Hughes escreveria e dirigiria para a Universal seria Gatinhas e Gatões, lançado em maio de 1984. Estrelado por Molly Ringwald, Anthony Michael Hall e Michael Schoeffling, e contando com uma participação de um iniciante John Cusack, o filme seria um gigantesco sucesso de crítica, por retratar de forma fiel as angústias e esperanças dos adolescentes de classe média da década de 1980, algo completamente diferente do vinha sendo feito pelo cinema até então - antes de Gatinhas e Gatões, todos os filmes que retratavam adolescentes de classe média eram comédias escrachadas e cheias de conteúdo sexual, como Porky's. Também seria um enorme sucesso de público: custando 6,5 milhões de dólares, renderia quase 24 milhões apenas nos Estados Unidos.
Hughes emendaria mais um sucesso com outro filme que retratava adolescentes de classe média, O Clube dos Cinco, lançado em fevereiro de 1985, no qual também faria sua estreia como ator, em uma pequena participação como o pai do personagem de Hall. O Clube dos Cinco acompanha cinco adolescentes totalmente diferentes - uma patricinha (Ringwald), um atleta (Emilio Estevez), um geek (Hall), uma pária (Ally Sheedy) e um delinquente (Judd Nelson) - que, por motivos vários, ficam em detenção, e devem passar a tarde toda na escola, tendo apenas uns aos outros como companhia. O filme mais uma vez seria aclamado pela crítica, e renderia uma soma absurda: com orçamento de mísero 1 milhão de dólares, renderia 51,5 milhões apenas nos Estados Unidos. O orçamento enxuto decorre do fato de que praticamente todo o filme se passa em um único cenário - a sala de detenção - o que foi idealizado por Hughes porque os executivos da Universal se mostraram extremamente resistentes a dar a luz verde para o filme, acreditando que ele não faria sucesso, então Hughes quis convencê-los cortando os custos o máximo possível.
O terceiro filme do contrato de Hughes com a Universal seria levemente diferente: em Mulher Nota 1000, lançado em agosto de 1985, dois amigos nada populares no colégio (Hall e Ilan Mitchell-Smith) usam um computador para criar a mulher ideal (Kelly LeBrock), que, com o advento de uma tempestade elétrica, não só ganha vida como também poderes mágicos, dedicados a realizar todos os desejos da dupla. O elenco conta ainda com Bill Paxton como o irmão do personagem de Mitchell-Smith, e Robert Downey Jr. como um dos rapazes que fazem bullying com a dupla no colégio. O filme seria mais uma vez um sucesso de público, mas dividiria a crítica, principalmente por não ser considerado "do mesmo nível que os demais filmes adolescentes de Hughes".
Entre O Clube dos Cinco e Mulher Nota 1000, Hughes escreveria, para a Warner, o roteiro de Férias Frustradas 2, no qual a família Griswold (nesse filme tendo a grafia alterada para Griswald, e com Jason Lively substituindo Hall e Dana Hill substituindo Barron) ganha em um programa de TV uma viagem de carro com tudo pago através da Europa, se envolvendo em muitas confusões pelo caminho. Dirigido por Amy Heckerling, o filme estrearia em julho de 1985, e, apesar de não ser tão aclamado quanto o primeiro, também se tornaria um grande sucesso.
Ainda em 1985, Hughes seria mais uma vez procurado por Shuler, que queria um roteiro para um filme adolescente nos moldes dos que estava fazendo para a Universal. Ele, então, escreveria A Garota de Rosa Shocking, que conta a história de uma menina pobre (Ringwald) que se apaixona por um rapaz rico (James Spader), e não nota que o melhor amigo dela (Jon Cryer) está apaixonado por ela. Rendendo mais de quatro vezes o que custou e sendo aclamado pela crítica, o filme, que estrearia em fevereiro de 1986 e seria dirigido não por Hughes, mas por seu amigo Howard Deutch, que estreou na direção com esse filme, é hoje considerado um dos maiores clássicos dos anos 1980, e sua trilha sonora como uma das melhores do cinema moderno. Para azar de Schuler, a Fox não aceitaria o roteiro, então Hughes o ofereceria para a Paramount, estúdio que o procurou após o fim de seu contrato com a Universal e lhe ofereceu um novo, também para três filmes, e o acabaria lançando.
Hughes, inclusive, não pôde dirigir A Garota de Rosa Shocking porque já estava envolvido em outro filme que se tornaria um dos maiores clássicos dos anos 1980, Curtindo a Vida Adoidado, lançado pela Paramount em junho de 1986. Rendendo 70 milhões de dólares com orçamento de 5,8 milhões, o filme protagonizado por Feris Bueller (Matthew Brodderick), que finge que está doente para não ir à escola e poder passar um dia aprontando pela cidade com sua namorada (Mia Sara) e seu melhor amigo (Alan Ruck), é hoje considerado antológico, tanto que foi selecionado para preservação pela Biblioteca do Congresso dos Estados Unidos. Mais que um filme de comédia adolescente, Curtindo a Vida Adoidado é uma grande declaração de amor a Chicago, com vários dos principais pontos da cidade sendo visitados pelos três amigos. O elenco também conta com uma participação memorável de Jeffrey Jones como o inspetor que sai à caça de Bueller para provar que ele não está doente, Jennifer Grey como a irmã de Bueller, e com Charlie Sheen (que, para quem não sabe, é irmão de Emilio Estevez) em um pequeno papel.
Em 1987, Hughes se envolveria em dois projetos ousados: primeiro, ele teria a ideia de fazer uma "refilmagem" de A Garota de Rosa Shocking, mas com os gêneros dos papéis principais trocados, motivado pelo fato de que a Paramount decidiria mudar com quem a personagem de Ringwald ficava no final se baseando em reações das plateias de testes, o que o desagradou bastante. Assim surgiria Alguém Muito Especial, no qual um rapaz pobre (Eric Stoltz) se apaixona por uma menina rica (Lea Thompson) e não percebe que a melhor amiga dele (Mary Stuart Masterson) está apaixonada por ele. Lançado em fevereiro de 1987, também pela Paramount, e também dirigido por Deutch, Alguém Muito Especial, apesar de usar a mesma ideia central, é um filme completamente diferente de A Garota de Rosa Shocking, com um tom bem mais sensível, se tornando um sucesso por seus próprios méritos. Vale citar também que a primeira escolha de Hughes para o papel da amiga pobre do protagonista foi Ringwald, e, quando ela recusou alegando estar em busca de papéis mais adultos, ele ficou tão sentido que jamais a convidou para um de seus filmes novamente.
O segundo projeto de Hughes em 1987 (e o segundo filme de seu contrato com a Paramount) seria Antes Só do que Mal Acompanhado, lançado em novembro, estrelado por Steve Martin e John Candy. Esse projeto foi considerado ousado porque Hughes decidiu escrevê-lo e dirigi-lo para se livrar da imagem de que era um "diretor de filmes para adolescentes", e a própria Paramount se mostrou receosa em bancá-lo, temendo que pudesse ser um fracasso. Felizmente, o filme, no qual um executivo de uma empresa de marketing (Martin) pega carona com um vendedor ambulante (Candy) para ir de Nova Iorque a Chicago a tempo de chegar para o feriado de Ação de Graças, seria mais um grande sucesso de crítica, e um moderado sucesso de público - com orçamento de 30 milhões de dólares, renderia quase 50.
O terceiro filme de Hughes para a Paramount, Ela Vai Ter Um Bebê, lançado em fevereiro de 1988, infelizmente, não seria tão bem sucedido. Acompanhando um um casal (Kevin Bacon e Elizabeth McGovern) do dia em que eles se casam até o nascimento de seu primeiro filho, o filme foi considerado fraco e confuso pela crítica, e falhou em atrair o interesse do público - com orçamento de 20 milhões de dólares, rendeu 16 - se tornando o primeiro fracasso da carreira de Hughes como diretor.
Ainda em 1988, Hughes escreveria o roteiro de mais um filme dirigido por Deutch, As Grandes Férias, no qual dois cunhados que vivem às turras (Dan Aykroyd e John Candy) decidem alugar uma cabana nas montanhas para passar um feriado com suas esposas (Stephanie Faracy e Annette Bening, em sua estreia no cinema). O filme, que estrou em junho e foi lançado pela Universal, dividiu a crítica, sendo mais atacado do que elogiado, mas agradou o público.
Hughes voltaria a dirigir um filme para a Universal com Quem Vê Cara Não Vê Coração, lançado em agosto de 1989, no qual Candy interpreta um tio bonzinho e trapalhão que tem que tomar conta de seus três sobrinhos (Jean Louisa Kelly, Macaulay Culkin e Gaby Hoffmann) quando seu irmão recebe a notícia de que o pai de sua esposa teve um ataque cardíaco, e eles devem viajar de Chicago, onde mora a família, para Indianápolis, onde mora o infartado, às pressas. O filme seria mais um grande sucesso de público e crítica, e daria origem a duas séries de TV, uma produzida pela CBS em 1990, para aproveitar o sucesso do filme, e outra produzida pela ABC em 2016, com um elenco afro-americano. Ambas seriam canceladas após apenas uma temporada cada.
Também em 1989, Hughes escreveria o roteiro do terceiro filme da família Griswold, Férias Frustradas de Natal, no qual a família (ainda com Chase e D'Angelo, mas com Johnny Galecki, de The Big Bang Theory, no papel de Rusty e Juliette Lewis no de Audrey), ao invés de viajar, decide chamar seus parentes para celebrar o natal em sua casa. Dirigido por Jeremiah S. Chechik, lançado pela Warner e estreando, evidentemente, em dezembro, o filme é hoje considerado uma das maiores comédias de Natal de todos os tempos, assim como outro filme com roteiro de Hughes, Esqueceram de Mim, dirigido por Chris Columbus, lançado pela Fox e estreando em novembro de 1990. O filme no qual o pequeno Kevin (Macaulay Culkin) é esquecido pela família em casa quando eles viajam para passar o Natal em Paris, e tem que impedir que dois ladrões (Joe Pesci e Daniel Stern) invadam sua casa é hoje considerado um dos maiores sucessos de todos os tempos - com orçamento de 18 milhões, rendeu mais de 400 milhões, se tornando o filme de maior bilheteria de 1990, e foi aclamado pela crítica.
Em 1991, dois outros filmes com roteiros de Hughes estreariam: Construindo uma Carreira, dirigido por Bryan Gordon e estrelado por Frank Whaley e Jennifer Connelly, no qual um rapaz pobre e uma moça rica se veem trancados em uma loja após o expediente; e De Volta para Casa, dirigido por Peter Faiman e estrelado por Ed O'Neill e Ethan Embry, no qual um homem se voluntaria para buscar o filho de sua namorada na Geórgia e trazê-lo para passar o Dia de Ação de Graças em Chicago, buscando conhecê-lo melhor. Ambos seriam grandes fracassos de bilheteria, e também não agradariam à crítica. 1991 também seria o ano de lançamento do último filme dirigido por Hughes, Curly Sue: A Malandrinha, primeiro do diretor para a Warner, que estrearia em outubro, protagonizado por dois trambiqueiros, um homem adulto e uma menininha, interpretados por James Belushi e Alisan Porter. O filme seria massacrado pela crítica, mas acabaria se tornando um sucesso de público.
Hughes não planejava que Curly Sue fosse seu último filme como diretor, mas, depois dele, acabaria escrevendo várias vezes como roteirista contratado, sem que surgisse um novo projeto que ele se interessasse em dirigir. Em 1992, ele seria responsável pelo roteiro de Esqueceram de Mim 2: Perdido em Nova York, no qual, durante uma nova viagem de Natal, Kevin embarca no avião errado e vai parar em Nova Iorque ao invés de na Flórida, para onde vai sua família, tendo de se virar sozinho na cidade; e, em co-autoria com Amy Holden Jones e usando o pseudônimo de Edmond Dantes (o protagonista de O Conde de Monte Cristo), de Beethoven: O Magnífico, sobre um cachorro São Bernardo que escapa de uma quadrilha de ladrões de animais e acaba sendo adotado por uma família, que não sabe que o chefe da quadrilha é justamente seu veterinário de confiança. Em 1993, ele escreveria Dennis: O Pimentinha, inspirado na série em quadrinhos de mesmo nome; e, em 1994, Ninguém Segura Esse Bebê, no qual um bebê é sequestrado por três trambiqueiros que, distraídos, permitem que ele fuja e saia andando sozinho pela cidade de Chicago; e Milagre na Rua 34, remake do filme de mesmo nome de 1947, no qual um homem contratado para sei o Papai Noel de uma loja de departamentos (Richard Attenborough) alega ser o verdadeiro Papai Noel.
Então, em 1994, sem maiores explicações, Hughes se retiraria da vida pública e passaria a viver recluso em sua casa em um subúrbio de Chicago. A partir de então, ele raramente daria entrevistas ou faria aparições públicas, sendo uma das únicas exceções a gravação para uma trilha de comentários do DVD de Curtindo a Vida Adoidado, de 1999. Segundo o ator Vince Vaughn, amigo pessoal de John Candy, Hughes teria ficado extremamente abalado com a morte de Candy, que faleceria em 4 de março de 1994, de ataque cardíaco, durante as gravações de Dois Contra o Oeste no México. Hughes e Candy se tornariam amigos após as participações do ator em Antes Só do que Mal Acompanhado e Quem Vê Cara Não Vê Coração, e Hughes planejava que seu próximo filme como diretor fosse estrelado por Candy.
Tendo sido a reclusão motivada ou não pela morte de Candy, o fato é que, após esse acontecimento, Hughes desistiria de vez de voltar a dirigir, mas continuaria escrevendo roteiros. Em 1996, ele seria responsável pelo da versão com atores de 101 Dálmatas; em 1997, pelo de Flubber: Uma Invenção Desmiolada (que pouca gente sabe, mas é uma refilmagem de O Fantástico Super-Homem, de 1961), no qual um cientista (Robin Williams) cria uma substância que se torna cada vez mais veloz conforme quica, e pelo de Esqueceram de Mim 3, primeiro da série sem Culkin, no qual terroristas escondem um chip roubado da Força Aérea norte-americana em um carrinho de controle remoto que vai parar acidentalmente nas mãos de um menino (Alex D. Linz) que fará de tudo para impedi-los de "roubar seu carrinho"; em 1998, pelo de Nadando Contra a Corrente, no qual um preso (Alessandro Nivola) e um chefe de polícia (William Sadler) passam a noite tentando provar qual dos dois seria mais esperto e teria mais força de vontade; e, em 2000, pelo de Os Viajantes do Tempo (refilmagem do filme francês Les Visiteurs), no qual um cavaleiro medieval (Jean Reno) e seu servo (Christian Clavier) são enviados pelo feitiço de um mago incompetente (que planejava transportá-los para apenas alguns minutos no passado) para a Chicago do Século XXI, onde conhecem uma funcionária de um museu (Christina Applegate) que tentará ajudá-los a retornar à sua própria época.
A partir do ano 2000, Hughes se tornaria cada vez mais recluso, e deixaria até mesmo de escrever roteiros; ele ainda seria responsável, porém, pelos enredos de dois filmes: Encontro de Amor, no qual uma camareira (Jennifer Lopez) se envolve romanticamente com um candidato a senador (Ralph Fiennes), lançado em 2002 com roteiro de Kevin Wade baseado em uma história inédita de Hughes, que pediu para ser creditado no filme como Dantes; e Meu Nome É Taylor, Drillbit Taylor, no qual dois adolescentes (Troy Gentile e Nate Hartley) contratam um guarda-costas (Owen Wilson) para protegê-los dos valentões da escola, lançado em 2008 com roteiro de Kristofor Brown e Seth Rogen, desenvolvido a partir de uma ideia de Hughes.
Em 2009, Hughes e sua esposa viajariam para Nova Iorque para visitar seu neto recém-nascido. No dia seguinte à visita, 6 de agosto, Hughes sairia para uma caminhada e sofreria um ataque cardíaco. Ele seria levado para o hospital, mas não resistiria, falecendo aos 59 anos. Hughes se foi, mas seu legado sobreviverá para sempre.
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